Evoluční specialisti na planetě Madagaskar : část 8 : Evoluce colubridů na Madagaskaru (Evolutionary specialists on the planet Madagascar : 8. part : Evolution of colubrid snakes on Madagascar)

(English version at the end of the article)

Ne že bych na poslední část tohoto seriálu věnovanou lemurům zapomněl, ale rozhodl jsem se přinést článek o aktuálním tématu mé práce mimo hlavní výzkum (fylogeneze netopýrů s ohledem na white-nose syndrome). Jedná se o evoluci colubridních hadů na Madagaskaru. Najdeme jich zde kolem 75 druhů a jejich diverzita je ohromná. Jedná se tedy o klasickou adaptivní radiaci, jaká proběhla u lemurů, nebo u ptáků z čeledi Vangidae.

Pojďme si nejdřív představit jednotlivé rody madagaskarských colubridů. Jedním z nejběžnějších je rod Madagascarophis, který je charakteristický svou vertikální zornicí (také u Lycodryas a Langaha). Rozeznávány jsou tři druhy, v rámci druhu Madagascarophis colubrinus ale existují poddruhy s nejasnou klasifikací. Jedná se zřejmě o semispecies v raném stádiu diverzifikace (viď mapka). Pohybují se především po zemi a často v těsné blízkosti lidských sídel (krepuskulární a noční aktivita). Živí se pestrou paletou kořisti z řad obratlovců. Při chycení se snaží kousnout, disponují opistoglyfním chrupem.

Mapa zobrazující výsledky analýzy 27 zvířat na lokusech 16S rRNA a cytochrom b  s výslednými hlavními 6 klady. Srovnání s c-mos jaderným lokusem ale ukázalo, že konzistentní diference je jenom u tří z nich. Ty jsou také považovány za samostatné druhy -M. colubrinus, M. ocellatus a M. meridionalis. Největší variabilita haplotypů se nachází na severu ostrova, což pravděpodobně znamená, že rod pochází právě odsud.

Madagascarophis colubrinus

Taxonomickým oříškem jsou hadi z kdysi užívaného rodu Stenophis, který se dnes stal mladším synonymem názvu Lycodryas. Celkově byl rod rozdělen až na tři, kromě uvedeného ještě Phisalixella a Parastenophis. Na základě molekulárních dat a morfologie vyšlo najevo, že ve skutečnosti jde o dobře podpořená monofyla. Lycodryas má 17 dorzálních řad šupin až do středu těla ve smyslu dorzálně-ventrálním, vertebrální řada není distinktivně zvětšena, subkaudální šupiny všechny nebo téměř všechny rozděleny. Phisalixella má 17 až 25 dorzálních řad do středu těla s vertebrální řadou a několika paravertebrálními řadami zvětšenými, subkaudální šupiny nerozděleny. U Parastenophis je situace taková, že dorzálních řad je 23, vertebrální řada není jasně zvětšena a subkaudální šupiny jsou nerozděleny. Zornice není typicky vertikální při kontrakci u většiny druhů. Jsou to stromoví, noční hadi s opistoglyfním chrupem. Několik druhu je viviparních.

A. Lycodryas gaimardi, B. Lycodryas granuliceps, C. Lycodryas sp. Benavony, D. Lycodryas citrinus, E. Lycodryas arctifasciatus Andasibe, F. Lycodryas arctifasciatus Tsararano, G. Phisalixella variabilis, H. Parastenophis betsileanus, I. Parastenophis betsileanus (giant specimen) , Vences et al. (2004)

Rod Leioheterodon je tvořen třemi druhy, pro které je charakteristická kýlnatá rostrální šupina umožňující hrabání v zemi. Jsou to nejmohutnější užovkovití hadi Madagaskaru. Navzdory tomu, že chrup je aglyfní, Duverneyova žláza je schopna vyprodukovat toxické sekrety. Jejich účinek byl několikrát pozorován a jednalo se o jemné napuchnutí pokousaného místa. Tito diurnální hadi se pohybují na zemi a co se týče potravy jsou oportunističtí.

Leioheterodon madagascariensis

Dalším rodem je rod Compsophis, který dnes tvoří i druhy předtím řažené do rodu Geodipsas. Především druh Compsophis albiventris byl velice enigmatickým zvířetem známým jedině na základě juvenilního jedince po dobu zhruba 100 let. Rod je dělen na dva podrody, prvním z nich je Compsophis. Patří sem malé terestrické druhy, částečně diurnální. Geodipsas je podrodem s druhy většími a arboreálními s noční aktivitou. Chrup je opistoglyfní.

Compsophis laphystius

Rod Langaha patří mezi ty nejpodivnější v hadí říši. Nacházíme u něj pohlavní dimorfismus v podobě rostrálních a supraokulárních výrůstků a jejich funkce nebyla doposud jednoznačně objasněna. U samců připomínají kopí, zatímco u samic jsou spíše tvaru siluety polovičního vánočního stromečku. Tvar hlavy u langah je skvělý pro zdokonalení binokulárního vidění, což je možné pozorovat napřílad také u bičovek rodu Ahaetulla nebo Oxybelis. Výrůstky mohou sloužit pro lepší zaměření kořisti, tito hadi jsou schopni se precizně zakousnout do určité části těla oběti. Celkový pattern zbarvení u obou pohlaví ale naznačuje, že se opravdu jedná také o znaky řídící sexuální selekci. U takhle kryptického druhu může být nalezení vhodného partnera hodně obtížné a pohlavně specifické znaky mohou výrazně pomáhat a zamezit agresi způsobené nesprávným rozpoznáváním. Jsou to denní stromoví hadi s opistoglyfním chrupem. 

Langaha madagascariensis - nahoře samice, dolu samec

Následují rody málo známé, jako denní arboreální užovky rodu Ithycyphus s rozdělenou anální šupinou a subkaudálními šupinami. Dále žije na Madagaskaru 11 druhů rodu Pseudoxyrhopus, což jsou naopak noční terestričtí hadi.  Příbuzným rodem s podobnou ekologií je Heteroliodon. V rámci rodu Liophidium, kam patří další terestrické druhy, byl  v roce 2010 popsán úžasně zbarvený Liophidium pattoni. Jeho výrazné zbarvení je podobně zářivé jako v případě Lycodryas citrinus, ale ani jeden z druhů není toxicky významný nebo jinak nebezpečný. Může se tedy jednat o napodobování nepříjemných mnohonožek nebo jednoduše způsob jak odradit predátory od útoku. Zatím není přesně identifikovatelná hemipenální morfologie, ale molekulární data posadily druh pevně do rodu Liophidium.

Liophidium pattoni

Rod Liopholidophis složený z terestrických denních hadů s aglyfním chrupem se ukázal jako polyfyletický a některé druhy byly přeřazeny do rodu Bibilava. U prvně zmíněného existuje silný pohlavní dimorfismus co se týče délky ocasu, velikosti těla, počtu ventrálních a subkaudálních šupin (u samců mnohem delší ocas, větší tělo a více šupin). U užovkovitých hadů je dominance samců naprostou raritou a zřejmě se jedná o synapomorfii rodu. Bibilava je blízce příbuzná třetímu rodu z tohoto clustru, Dromycodryas. U Bibilava jsou větší samice a nenachází se silný pohlavní dimorfismus v délce ocasu. Zajímavostí je, že doposud zůstává velice neznámá evoluce příbuzných rodů Liopholidopsis a Liophidium. Předpokládá se, že první jmenovaný se vyvinul z předka drobnějšího vzrůstu podobajícího se tomu druhému. Především Liopholidopsis rhadinaea je morfologicky podobný rodu Liophidium.

Zástupce rodu Bibilava

Liopholidophis sexlineatus

Nakonec je potřeba zmínit tajemný taxon Micropisthodon ochraceus, který dle molekulárních dat vychází jako příbuzný rodům Langaha a Ithycypus. Jinak se ale o něm téměř nic neví. Podobně je na tom Alluaudina bellyi a Exallodontophis albignaci. A konečně se dostáváme k hadovi, který hraje v příběhu evoluce madagaskarských colubridů hlavní roli -Mimophis mahfalensis. Tenhle druh má rozdílný karyotyp od všech ostatních na ostrově, 2n=44. K fylogenetickému pohledu se tedy dostáváme právě teď.

Colubridi mají téměř kosmopolitní rozšíření, což může být vysvětlováno pomocí vikariance na základě tektoniky zemských desek. Je ale málo pravděpodobné, že disperze zde nehrála žádnou roli. Její přítomnost je ale odhalena až na základě analýzy určitého clustu taxonů. Stěžejní práce na téma kolonizace Madagaskaru užovkovitými hady byla publikována v roce 2003 (Nagy et. al.). Jednalo se o fylogenetickou studii s využitím tří lokusů -jaderný c-mos, 16rRNA a mitochondriální cytochrom b. Z výsledků maximum likelihood metody vyplývá, že disperzní eventy byly dva. Nachází se zde monofylum zahrnující všechny užovkovité madagaskarské hady v rámci Pseudoxyrhopiinae společně s rodem Ditypophis ze Sokotry a pak naprosto samostatně rod Mimophis v rámci Psammophiinae.

Z. T. Nagy, U. Joger, M. Wink, F. Glaw and M. Vences: Multiple colonization of Madagascar and Socotra by colubrid snakes: evidence from nuclear and mitochondrial gene phylogenies: ML analýza s modelem GTR+I+G v programu ModelTest, který považuji za relevantní volbu kvůli analýze s jaderným i mitochondriálním lokusem. M1 a M2 jsou klady exkluzivní pro Madagaskar.

Colubridi se jeví podle výsledků jako parafylum vzhledem k pozici atractaspidů a elapidů uvnitř kladu na výsledném stromě. Zároveň autoři předpokládají dvojí původ druhů z Madagaskaru a Sokotry (alternativní topologie byli vyloučeny pomocí SH testu a parametrického bootstrapingu). Pozice rodu Mimophis do Psammophiinae je všeobecně uznávána na základě celkové morfologie, hemipenální morfologie a molekulárních dat (Vidal, Hedges, 2002). U rodů Dromophis, Mimophis a Psammophis se nachází extra bukální infralabiální žlázy, které sekretují výměšek zřejme nahrazující pachové kloakální žlázy. Tyhle data naznačují, že došlo k dvěma nezávislým kolonizacím Madagaskaru užovkovitými hady. Divergence mezi rodem Ditypophis a Pseudoxyrhophiinae byla odhadnuta na 30.8 milionů let, prvotní divergence mezi zástupci madagaskarských pseudoxyrhophiidů na 25.6 a divergence mezi Mimophis a Psammophis na 12.9 milionů let. Vzhledem k oddělení Madagaskaru od Afriky před zhruba 88 miliony lety nemůže být jako vysvětlení použita vikariance. Pozice rodu Ditypophis v Pseudoxyrhophiinae může naznačovat existenci pevninského spojení mezi Madagaskarem a Sokotrou v třetihorách.

Mimophis mahfalensis

Já se ve své analýze rozhodl otestovat na jiných lokusech, jestli bude výsledek stejný -totiž dvě nezávislé kolonizace Madagaskaru užovkovitými hady. Zároveň jsem se pokusil také rekonstruovat vztahy mezi jednotlivými rody. Byla zde také sekvence pro Exallodontophis albignaci, o kterém se téměř nic neví. Využil jsem program MrBayes a spojený (concatenated) dataset. Tři vybrané lokusy byly rag2, cyt b a COI (byly použity modely HKY a GTR). Rod Compsophis vychází se stoprocentní podporou jako sesterský k ostatním taxonům na stromě. Dále se na rodové úrovni dá potvrdit blízký vztah Dromicodryas a Bibilava (zde jako Thamnosophis). Podobně jako ve srovnávané studii, dá se předpokládat blízký vztah mezi Liophidium a Liopholidophis, ale podpora větví v této části stromu není dostatečná. Stoprocentní podpora je v mém stromě pro příbuznost rodů Langaha a Ithycyphus. Pozice ostatních rodů v dolní části stromu odpovídá situaci v konfrontované studii. Nejdůležitějším testovaným výsledkem je ale pozice druhu Mimophis mahfalensis. Podpora samostatné větve je příliš malá (nutno nejmíň 95% u bayesiánské metody), ale taxon jako takový nevyšel jako sesterský ke všem ostatním  madagaskarským colubridům. Tahle informace je seriózně interpretovatelná, protože podpora pro větev sesterskou k rodu Compsophis je 100%. Tudíž se zdá, že analýza na základě jiných lokusů zamítla předpoklad, že ke kolonizaci Madagaskaru užovkovitými hady došlo dvakrát. Zde je ale potřeba říct, že s tímhle výsledkem je nutno zacházet opatrně. Jak je vidět, výběr lokusů (a určitě i metody) ovlivňuje výsledek, tudíž do budoucna bych navrhoval získat nové sekvence jiných lokusů pro co největší počet druhů a následně sestavit spojený dataset. Navíc je nutné zařadit do analýzy také africké druhy colubridů. Až taková robustní analýza dokáže opravdu spolehlivě ukázat, jak to vlastně s evolucí těchto hadů na Madagaskaru bylo.

Výsledná analýza madagaskarských colubridů, kterou jsem provedl v programu MrBayes. Zde jsem na základě spojeného datasetu lokusů cyt b, rag2 a COI došel k závěru, že Mimophis mahfalensis patří do stejného kladu s ostatními madagaskarskými druhy colubridů (Pseudoxyrhopiinae). Mnohem robustnější analýza je ale zapotřebí pro věrohodný výsledek adekvátní pro vyslovení závěru o počtu disperzí užovkovitých hadů na Madagaskar.

I didn't forget to write the last part of the lemur story in this series. I just decided to bring out the latest news from my work outside of my main project (phylogeny of bat groups affected by white-nose syndrome). It is the evolution of colubrid snakes on Madagascar. There are about 75 species of them and their diversity is enormous. It is an example of a classic adaptive radiation, similar to lemurs or birds from family Vangidae.

Let me introduce the genera of colubrids on Madagascar first. One of the most abundant is genus Madagascarophis, which has a typical vertical pupil (similar to Lycodryas and Langaha). There are three species recognized, but there are subspecies with unclear classification within Madagascarophis colubrinus. It is probably a semispecies in the early stage of diversification (see map). These snakes are mainly terrestrial and can be found often near human houses (crepuscular and night activity). Their food consist of the wide variety of vertebrate prey. The dentition is opisthoglyphous, they try to bite when they are catched. 

Map with the graphic depiction of analysis of 27 animals on 16S rRNA and cytochrome b, which resulted into six main clades. But the comparison with the c-mos (nuclear locus) showed, that the consistent differention is only in three of them. They are considered to be the valid species -M. colubrinus, M. ocellatus a M. meridionalis. The biggest variability of haplotypes is on the northern part of the island, which probably means, that this is the area of ancestry.

Madagascarophis colubrinus

The former genus Stenophis is difficult for classification, nowadays it is the younger synonym for Lycodryas. Generally, it was divided into three genera, except the first one also Phisalixella and Parastenophis. According to molecular data and morphology, these three are monophyletic. Lycodryas has 17 dorsal rows of scales up to midbody in the dorsal-ventral direction, vertebral row is not clearly enlarged, subcaudals are almost all or all divided. Phisalixella has from 17 to 25 dorsal rows up to midbody, vertebral row and some of the paravertebralia enlarged, subcaudals not divided. In Parastenophis there are 23 dorsal rows, vertebral row is not clearly enlarged and subcaudals are not divided. Pupil is not typically vertical when contracting in most of the species. These snakes are arboreal and nocturnal, with the opisthoglyphous dentition. Some of them are viviparous. 

A. Lycodryas gaimardi, B. Lycodryas granuliceps, C. Lycodryas sp. Benavony, D. Lycodryas citrinus, E. Lycodryas arctifasciatus Andasibe, F. Lycodryas arctifasciatus Tsararano, G. Phisalixella variabilis, H. Parastenophis betsileanus, I. Parastenophis betsileanus (giant specimen) , Vences et al. (2004)

Genus Leioheterodon has three species with characteristic keeled rostral scale useful for digging. These colubrids are the most robust on Madagascar. Despite the fact, that the dentition is aglyphous, the Duvernoy's gland is able to produce toxic secretion. The impact was observed a few times on people and the bitten area was a little bit swollen. Snakes from this genus are diurnal, terrestrial and opportunistic in search of food.

Leioheterodon madagascariensis

The next genus is Compsophis. There are also species from former genus Geodipsas included. Especially Compsophis albiventris was a very enigmatic taxon known only thanks to one juvenile exemplar for about 100 years. It is divided into two subgenera, the first one is Compsophis. Small, terrestrial species belong here, they are partly diarnal. Geodipsas is a subgenus with bigger arboreal and nocturnal species. Dentition of all snakes from this genus is opisthoglyphous.

Compsophis laphystius

Langaha is one of the weirdest snakes in the world. This genus has three species with sexual dimosphism on rostral and supraocular crests. Their function has not yet been successfully revealed. Males has sharp crest, whereas females have it in the shape of half coniferous tree silhuette. The shape of head is great for improvement of binocular sight and similar can be seen in wine snakes from genera Ahaetulla and Oxybelis. Crests can be useful for locating of prey, these snakes are able to strike into the very particular small area on body. The overall pattern of colour shows, that the differences between the sexes are really a features chosen by sexual selection. In such cryptic species the searching for a mate can be very difficult and sexually specific characters can prevent the agressive behaviour caused by the wrong recognition. Langahas are arboreal with opithoglyphous dentition.

Langaha madagascariensis - female at the top, male below

The next are not well known arboreal snakes from genus Ithycyphus with divided anal scale and subcaudals. Then there are 11 species from genus Pseudoxyrhopus, which are nocturnal and terrestrial. Closely related and with similar ecology is genus Heteroliodon. In genus Liophidium with terrestrial representatives there was an amazingly colourful snake described in 2010 -Liophidium pattoni. The colour of its skin is similarly bright that skin of Lycodryas citrinus, but neither of them is toxically important or dangerous. The function can be in imitation of smelly millipedes or simply the way, how to display against predators. The hemipenal morphology is not identified yet, but the molecular data placed this species strongly inside genus Liophidium.

Liophidium pattoni

Genus Liopholidophis with terrestrial diurnal snakes with aglyphous dentition appeared to be polyphyletic and some species were put into a new genus Bibilava. There is a strong sexual dimorphism in the first genus in tail length, body size, number of ventral scales and subcaudals (tail much longer, body bigeer and more scales in males). In colubrids the male dominance is very rare and it is probably a synapomorphy of this genus. Bibilava is closely related to the third genus in this cluster, Dromycodryas. In Bibilava, females are bigger and there is no dimorphism in tail length. It is interesting, that the evolution of closely related genera Liopholidopsis and Liophidium is not very well known. It is probable, that the first named evolved from the ancestor with a tiny size similar to the second one. Especially Liopholidopsis rhadinaea is very similar to genus Liophidium in morphology.

Snake from genus Bibilava

Liopholidophis sexlineatus

Eventually it is necessary to mention an enigmatic taxon Micropisthodon ochraceus, which appears to be related to genera Langaha and Ithycypus according to molecular data. More information is not known, which is similar to another species, Alluaudina bellyi and Exallodontophis albignaci. And now we came to the snake, which plays a main role in the possible story of colubrid evolution on Madagascar - Mimophis mahfalensis. This species differs in karyotype from every other snakes from this group on the island, 2n=44. And right now I will discuss the phylogenetic problematics of colubrids on Madagascar. 

Colubrids have almost cosmopolitan range, which could be explained by the vicariance because of the plate tectonics. It is very unprobable, that dispersal played no role, but it can be revealed only after the analysis of particular cluster of taxons. The most important work in this topic was published in 2003 (Nagy et. al.). It was a phylogenetic study using three locuses -nuclear c-mos, 16rRNA and mitochondrial Cytochrome b. From the results of maximum likelihood method the authors concluded, that the dispersal events were in fact two. There is a monophylum including all colubrid snakes in subfamily Pseudoxyrhopiinae together with genus Ditypophis from Socotra and then individually genus Mimophis with representatives of Psammophiinae.

Z. T. Nagy, U. Joger, M. Wink, F. Glaw and M. Vences: Multiple colonization of Madagascar and Socotra by colubrid snakes: evidence from nuclear and mitochondrial gene phylogenies: ML analysis with the GTR+I+G substitute model from ModelTest software, which I consider to be an appropriate choose because of nuclear and mitochondrial locuses. M1 and M2 are clades exclusive for Madagascar.

According to analysis published in this study, colubrids appear to be paraphyletic in respect to the position of atractaspids and elapids inside clade on the resulting tree. Moreover, authors presume the double ancestry of species from Madagascar and Socotra (alternative topologies were excludes by SH test and parametric bootstraping). The position of Mimophis in Psammophiinae is widely accepted according to overall morphology, hemipenal morphology and molecular data (Vidal, Hedges, 2002). In genera Dromophis, Mimophis and Psammophis there are extra buccal infralabial glands, which produce a secret probably substituting the function of anal cloacal glands. These data suggest, that there were two independent colonisation events connected with colubrids on Madagascar. The divergence between Ditypophis and Pseudoxyrhophiinae was estimated at 30.8 million years ago, a primary divergence between pseudoxyrhopiids at 25.6 and a divergence between Mimophis and Psammophis at 12.9 million years ago. If we take into account the isolation of the island from Africa 88 million years ago, vicariance is not a right explanation. The position of Ditypophis inside Pseudoxyrhophiinae can imply the existence of the land connection between Madagascar and Socotra in the Tertiary.

Mimophis mahfalensis

I decided to use three different locuses and test, if the results will also indicate that colubrids colonised Madagascar twice. I also wanted to resolve the relationships between genera. Also a sequence of Exallodontophis albignaci was included, which is a completely enigmatic taxon. The program for analysis was MrBayes and I used concatenated dataset method. Three chosen locuses were Rag2, Cyt b and COI (substitute models HKY and GTR). Genus Compsophis has 100 % support for the sister position to other taxa in the tree. On genus level there is an evidence of close relationship between Dromicodryas and Bibilava (here as Thamnosophis). Similar to previous study, it is probable that also Liophidium and Liopholidophis are closely related, but the support of branches is not strong. The 100 % support is for sister relationship between Langaha and Ithycyphus. The position of other genera matches the results of confronted study. The most important tested fact is, however, the position of Mimophis mahfalensis. The support for its branch is low (at least 95 % necessary in bayesian method), but the taxon itself is not sisterly to other colubrids from Madagascar. This information can be seriously interpreted, because the support for the sister branch to Compsophis is 100%. Therefore it seems, that the analysis using different locuses has rejected the assumption, that colubrids colonised the island twice. It is also important to say, that this result should be treated prudently. As we can see, the choose of locuses (and a method of course) influences the analysis, so I suggest to get new sequences from different locuses in the highest number of taxa as possible in the future. Then it will be much more adequate to construct a concatenated dataset. Moreover, it will be necessary to include also the african species of colubrids and only such a robust analysis will really reveal the truth about the evolution of colubrids on Madagascar.

The final analysis of colubrids of Madagascar, which I did in MrBayes software. I analysed the concatenated dataset with three locuses and the resulting tree shows, that Mimophis mahfalensis belongs to the same clade as other madagascarian colubrids (Pseudoxyrhopiinae). A much more robust analysis is needed for the final conclusion about the number of dispersal to Madagascar by colubrids.

Zdroje (References) :

Z. T. Nagy, U. Joger, M. Wink, F. Glaw and M. Vences: Multiple colonization of Madagascar and Socotra by colubrid snakes: evidence from nuclear and mitochondrial gene phylogenies, Proc. R. Soc. Lond. B 2003, 270.

NICOLAS VIDAL et. al.: Dissecting the major African snake radiation: a molecular phylogeny of the Lamprophiidae Fitzinger (Serpentes, Caenophidia),  Zootaxa
1945: 51–66 (2008)

Zoltán Tamás Nagya,  Frank Glawb, Franco Andreonec, Michael Winkd, Miguel Vencese: Species boundaries in Malagasy snakes of the genus Madagascarophis (Serpentes: Colubridae sensu lato) assessed by nuclear and mitochondrial markers, Organisms Diversity & Evolution, Volume 7, Issue 3, 29 November 2007, Pages 241–251

Nagy, Z. T., Z.T.; Glaw, F. & Vences, M (2010). "Systematics of the snake genera Stenophis and Lycodryas from Madagascar and the Comoros". Zoologica Scripta 39: 426–435.

Miguel Vences, Frank Glaw, Vincenzo Mercurio, Franco Andreone. Review of the Malagasy tree snakes of the genus Stenophis (Colubridae). Salamandra, Rheinbach, 30.06.2004, 40(2): 161-179. Deutsche Gesellschaft für Herpetologie und Terrarienkunde e.V.

Krysko KL 2005: Feeding behaviour of the Madagascar leaf-nosed snake, Langaha madagascariensis (Serpentes : Colubridae : Pseudoxyrhophiinae), with an alternative hypothesis for its bizarre head structure, AFRICAN JOURNAL OF HERPETOLOGY  Volume: 54   Issue: 2   Pages: 195-200

Vieites, David R.; Ratsoavina, Fanomezana M.; Randrianiaina, Roger-Daniel; et al.: A rhapsody of colours from Madagascar: discovery of a remarkable new snake of the genus Liophidium and its phylogenetic relationships, SALAMANDRA  Volume: 46   Issue: 1   Pages: 1-10   Published: FEB 20 2010

Glaw, Frank; Nagy, Zoltan T.; Franzen, Michael; et al.: Molecular phylogeny and systematics of the pseudoxyrhophiine snake genus Liopholidophis (Reptilia, Colubridae): evolution of its exceptional sexual dimorphism and descriptions of new taxa, ZOOLOGICA SCRIPTA  Volume: 36   Issue: 4   Pages: 291-300   DOI: 10.1111/j.1463-6409.2007.00278.x   Published: JUL 2007

Foto měsíce (Photo of the month)

Leden 2013

Nový rok začínáme fotkou zobrazující opravdu výjimečného tvora v našich zeměpisných šířkách. Jedná se o potáplici žlutozobou (Gavia adamsii). Největší druh kladu Gaviiformes byl v České republice historicky zaznamenán jenom pětkrát a je velice pravděpodobné, že podobná šance se nebude v příštích sto letech opakovat. Všechno dobré do nového roku!

January 2013

We start the new year with a photo of a really rare guest in these latitudes. It is the Yellow-billed loon (Gavia adamsii). The biggest of all species from clade Gaviiformes was observed only 5 times historically in Czech republic. It is probable that such a chance will not happen again in next one hundred years. All the best in New year! 

Revoluce dinosaurů (Dinosaur revolution)

První dinosauři

(English version at the end of the article)

Nejstarší dinosauři byli bipední a rychlí tvorové, kteří bojovali o své místo v ekosystémech prakontinentu Pangea s mnoha protivníky. Ve středním triasu už nalezneme druhy, které je možné zařadit do skupin Saurischia (Herrerasaurus, Eoraptor) a Ornithischia (Pisanosaurus). Objevy začaly na konci dvacátého století v argentinské provincii Ischigualasto, kde byly nalezeny pozůstatky druhů Herrerasaurus ischigualastensis a Eoraptor lunensis. Zatímco čeleď Herrerasauridae byla považována za sesterský taxon k Neotheropoda, Eoraptor vešel do povědomí jako nejbazálnější theropod. Apomorfních znaků pojících kostru těchto dinosaurů k theropodům je mnoho, například široká intercentra obratlů, prodloužený humerus a manus, plochý čtvrtý metakarpál nebo kraniomandibulární a intramandibulární kloub na stejné úrovni jako řady zubů. Později došlo k nálezům dalších bazálních dinosaurů, což vedlo k novým hypotézám o rané fylogenezi této skupiny. Saturnalia tupiniquim byla například vyhodnocena jako bazální sauropodomorf s alternativní pozicí rodů Herrerasaurus a Staurikosaurus jako bazálních saurischianů k dichotomii Theropoda+Sauropodomorpha, nebo jako monofylum sesterské k Dinosauria. Herrerasauridi jsou podle novějších studií sesterskou skupinou k Eusaurischia (všechny ostatní klady v rámci Saurischia) a postrádají některé apomorfie této skupiny. Po přidání nových nálezů se tato problematika ukázala jako složitá a dodnes zůstává například pozice herrerasauridů nebo Eoraptora nejasná. Je to způsobeno především rozdílnou metodologií u studií a jinou váhou přikládanou jednotlivým morfologickým znakům (Sereno, 2007). Přinejmenším ale víme, že ve středním triasu došlo k diverzifikaci saurischianů do theropodů a sauropodomorfů. Za bazálního ornitischiana je považován Pisanosaurus mertii z období před zhruba 225 miliony let. Kdysi bylo zpochybněno, že se jedná o jedno zvíře v důsledku absence synapomorfií s Ornitischia. Zdá se, že ornitischiani nebyli v triasu příliš diverzifikováni a nedostatek nálezů nechává prostor pro alternativní hypotézy o sesterské skupině k heterodontosauridům (například Silesaurus opolensis). 

Dentice bazálních dinosaurů se velice brzo specializovala na způsob získávání jejich potravy. Výchozím typem byl pravděpodobně chrup karnivorních thekodontů a zdá se, že i u druhů, kde dentice nevypadá příliš specializovaně, byl určitý podíl masité potravy (Eoraptor, Saturnalia). Zdá se tedy, že pleziomorfním znakem je omnivorie. V případě monofyletického původu dinosaurů je pravděpodobné, že první zástupci byli všichni bipední (zatím chybí dostatek informací o sauropodomorfech). U sauropodomorfů mohla být bipední chůze jen fakultativní (Silesaurus opolensis), naopak theropodi a ornitischiani na začátku své evoluce kvadrupední určitě nebyli. Zdá se, že už bazální dinosauři měli určitý tělesný pokryv (protopeří), což naznačil objev druhu Tianyulong confuciusi z Číny z doby před zhruba 160 miliony let.

Vybrané znaky na kostře Herrerasaurus ischigualastensis, podtženy jsou apomorfie sdílené s Neotheropoda, ostatní jsou plesiomorfní vzhledem k Eusaurischia (hvězdička je u znaků sdílených s bazálními ornitischiany)

Rekonstrukce lebek bazálních zástupců theropodů a býložravců (zde neplatné označení Phytodinosauria)

V roce 2011 byl publikován článek o novém nálezu z argentinské provincie Ischigualasto -dostal název Eodromaeus murphi. Srovnání morfologie s Eoraptorem dovedlo autory k zajímavému závěru. Zatímco nový dinosaurus je bazálním theropodem  s těmito typickými znaky: „skull (promaxillary fenestra, basisphenoid fossa),

axial skeleton (cervical pleurocoels, elongate caudal

prezygapophyses), forelimb (radioulnar shaft apposition, elongate penultimate phalanges), pelvic

girdle (distally tapering pubic blade, pubic foot),

and hind limb (femoral extensor depression, tibial

crest for fibula),“ Eoraptor tyto znaky postrádá a navíc sdílí jiné s bazálními sauropodomorfy „In the skull, these

features include an enlarged narial opening, a slender ventral process of the squamosal, and the inset position of the first dentary tooth.“ Jedná se o naprosto odlišnou interpretaci a tvor původně považován za předky všech theropodů se najednou octl blízko taxonů Panphangia a Saturnalia, bazálních sauropodomorfů. Jestli se opravdu jedná o zástupce této linie, pak všechny tři velké skupiny dinosaurů zřejmě na začátku svého vývoje prošli konvergentní evolucí přes lehkou bipední stavbu těla. Je tomu ale skutečně tak? Byl Eoraptor skutečně omnivorní nebo herbivorní? Navzdory některým znakům (astragalus typického tvaru, tvar zubů, mediální rotace na prvním falangu palce) shodným se sauropodomorfy se zdá být tenhle agilní tvor až příliš podobný theropodovi. Jak ale víme, evoluce dokáže zajít opravdu do extrémů a až podrobnější srovnávání ukáže, kam vlastně s Eoraptorem a pojetím předka theropodů.

Eodromaeus murphi. DOI: 10.1126/science.1198467

Srovnání morfologie u Eodromaeus murphi a Eoraptor lunensis. Lebka: A. Eoraptor, B. Eodromaeus, D. všimněte si tvar druhého maxillárního zubu u Eoraptora ve srovnání se zubem Eodromaea (E.), F. první falang palce u Eoraptor má mediální rotaci na rozdíl od situace u Eodromaeus (G.) 

Kladogram ukazující Eoraptora jako sauropodomorpha

Začala někde tady evoluce sauropodů? Nebo se jedná o primitivního theropoda, případně jednoho z předků obou linií?

Naprosto aktuálním objevem je Nyasasaurus parringtoni. Holotyp byl nalezen v jižní Tanzánii a jeho popis byl publikován teprve před měsícem a půl. Bylo to 2 až 3 metry dlouhé zvíře, které je považováno za nejstaršího dinosaura vůbec, protože pochází z období před 243 miliony let. Nalezneme u něj dinosauří apomorfii (prodloužený deltopektorální hřeben) a jeden znak, který se nachází u většiny dinosauromorfů (tři sakrální obratle). Další znak na cervikálních obratlech je typický pro theropody -hluboké prohloubeniny laterálně od neurálního kanálu a na posterolaterální straně neurálního oblouku (rovnež u Silesaura). Histologie humeru prokázala rychlost růstu odpovídající dinosaurům. Nyasasasaurus je přinejmenším sesterským taxonem k Dinosauria, nebo také může být bazálním ornitischianem nebo saurischianem. V důsledku tohoto nálezu zeje najednou v našich znalostech o ranné evoluci dinosaurů díra dlouhá kolem 15 milionů let. Pořád tedy toho víc nevíme, než víme. Z analýzy Eoraptora, Eodromaea nebo Nyasasaura je vidět, že bazální saurischiani byli na počátku své evoluce zřejmě poměrně uniformní, nové nálezy ale můžou tenhle pohled zase zvrátit. Naopak ornitischiani se zatím jeví jako méně početná skupina prvních dinosaurů. Rané formy dinosaurů byly dle doposud uskutečněných nálezů spíše oportunisti v důsledku rozložení pevninských mas v triasu. Jediný superkontinent Pangea způsoboval, že organismy měly téměř kosmopolitní rozšíření a rychlejší diverzifikace tedy nastala až po vytváření Laurasie a Gondwany. Navíc musely čelit konkurenci jiných archosaurů a právě jejich přizpůsobivost byla možná rozhodujícím faktorem, který jim umožnil přežít masové vymírání na konci tohoto období. 

Rekonstrukce druhu Nyasasaurus parringtoni

The oldest dinosaurs were bipedal and fast creatures, which had many competitors in the ecosystems of Pangea. In the Middle Triassic we already find species able to be classified into Saurischia (Herrerasaurus, Eoraptor) or Ornithischia (Pisanosaurus). The findings started at the end of the 20th century in the argentinian province called Ischigualasto, where Herrerasaurus ischigualastensis and Eoraptor lunensis was found. While Herrerasauridae was thought to be a sister taxon to Neotheropoda, Eoraptor became famous for its position as the most basal theropod dinosaur. The apomorphies linking the skeleton of these dinosaurs to theropods are numerous, for example wide intercentres of vertebrae, elongated humerus and manus, flat fourth metacarpal or the craniomandibular and intramandibular joint at the same level as the teeth rows. Later more discoveries of basal dinosaurs happened, which led to the creation of new hypotheses about the very early phylogeny of this group. Saturnalia tupiniquim was for example classified as the basal sauropodomorph with the alternative position of Herrerasaurus and Staurikosaurus as the basal saurischians to the dichotomy Theropoda+Sauropodomorpha, or as the monophylum sisterly to Dinosauria. Herrerasaurids are a sister taxon to Eusaurischia (all other clades in Saurischia) according to a newer studies and they lack some apomorphies of this group. After including new evidence this problematics appeared to be very complex and till now the position of herrerasaurids or Eoraptor remains unclear. It is caused foremost by the different methodology and a different importance given to particular morphological features (Sereno, 2007). At least we know today, that in the Middle Triassic the diversification of saurischians led to the origin of theropods and sauropodomorphs. As basal ornitischian is considered Pisanosaurus mertii, which comes from the layers 235 million years old. Before it was questioned, if it is an ornitischians because of the absence of synapomorphies of this group. It appears, that ornitischians were not very diversified in the Triassic and lack of more findings allows scientists to create alternative hypotheses about the sister group to heterodontosaurids (for example Silesaurus opolensis). 

The dentition of basal dinosaurs was very early specialized for the way of foraging. The default type was probably a dentition of thecodont carnivores and it appears, that also in species without high specialized teeth there was a portion of meat in their diet (Eoraptor, Saturnalia). So the omnivory is probably the plesiomorpy in dinosaur feeding strategies. In case of monophyletic origin of dinosaurs it is very probable, that the first members of this group were bipedal (there is no strong evidence for sauropodomorphs). In sauropodomorphs the bipedal movement could be just facultative (Silesaurus opolensis), on the other hand, theropods and ornitischians were certainly not quadrupedal at the beginning of their evolution. It is possible, that already the basal dinosaurs had some body covering (protofeathers), which was showed by the discovery of Tianyulong confuciusi from China (lived 160 million years ago).

Chosen characters on the skeleton of Herrerasaurus ischigualastensis, underlined are apomorphies shared with Neotheropoda, others are plesiomorphic to Eusaurischia (star indicates characters shared with the basal ornitischians)

The reconstruction of the skulls of basal theropods, sauropodomorphs and ornitischians (here as non-valid term Phytodinosauria)

A new article was published in 2011 about a discovery from the argentinian province Ischuagalasto and its was called Eodromaeus murphi. The comparative morphology with Eoraptor led the authors to the interesting conclusion. The new finding was classified as a basal theropod with these typical features: „skull (promaxillary fenestra, basisphenoid fossa), axial skeleton (cervical pleurocoels, elongate caudal

prezygapophyses), forelimb (radioulnar shaft apposition, elongate penultimate phalanges), pelvic

girdle (distally tapering pubic blade, pubic foot),

and hind limb (femoral extensor depression, tibial

crest for fibula),“ Eoraptor lacks these features and moreover it shares other ones with the basal sauropodomorphs „In the skull, these

features include an enlarged narial opening, a slender ventral process of the squamosal, and the inset position of the first dentary tooth.“ It is a completely different interpretation that the first one and the creature thought to be a basal theropod was rapidly classified close to Panphangia and Saturnalia, the basal sauropodomorphs. If Eoraptor is really a member of this lineage, then all three big groups of dinosaurs probably went through a convergent evolution from the bipedal body plan. But is it true? Was Eoraptor omnivorous or even herbivorous? Despite some characters (typical shape of astragalus, shape of teeth, medial rotation of the first phalang of the thumb) similar to sauropodomorphs this dinosaur looks too agile and theropod-like. But as we know, the evolution can reach trully extreme ways of evolving and only the very complex comparation in the future will answer the question about the ancestor of theropods and Eoraptor. 

Eodromaeus murphi, DOI: 10.1126/science.1198467

Comparative morphology in Eodromaeus murphi and Eoraptor lunensis. Skull: A. Eoraptor, B. Eodromaeus, D. notice the shape of the second maxillary tooth of Eoraptor in comparison with the tooth of Eodromaeus (E.), F. the first phalang of the thumb of Eoraptor has a medial rotation in contrast to the same structute of Eodromaeus (G.)

Cladogram showing Eoraptor as the basal sauropodomorph

Has the evolution of sauropods started somewhere here? Or these animals are a primitive theropods, or even the ancestors of both lineages?

A completely actuall discovery is Nyasasaurus parringtoni. The holotype was found in the southern Tanzania and its description was published only a month and a half before I was writing this article. It was from 2 to 3 meters long animal and it is considered to be the oldest dinosaur ever to found, because it was dated to live 243 million years ago. We can find a dinosar apomorphy (elongated deltopectoral crest) and one feature present in most of the dinosauromorphs (three sacral vertebrae) on the remains of this creature. Another one is typical for theropods -deep fossas present on the cervical vertebrae laterally to neural canal and on the posterolateral side of the neural arch (same as in Silesaurus). The histology of humerus showed, that the growth of this animal was similar to dinosaurs. Nyasasasaurus is at least a sister taxon to Dinosauria, but it could be also a basal ornitischian or saurischian. There is a 15 million years long ghost lineage in the early evolution of dinosaurs because of this discovery. We still don't know more, than we know. From the analysis of Eoraptor, Eodromaeus or Nyasasaurus we can see, that basal saurischians were probably quite uniform at the beginning of their evolution, but another new findings can prove this hypothesis to be wrong.On the other hand, ornitischians looks like a less abundant group of early dinosaurs. These first dinosaurs were rather oportunistic than specialized  according to the distribution of landmass in the Triassic. The only supercontinent Pangea allowed the organisms to spread on the huge areas, so they became cosmopolitan. Faster diversification occured later after the start of the formation of Laurasia and Gondwana. Eventually, dinosaurs had to compete with other archosaurs and their ability to adapt for the various conditions was probably the key factor for the survival during the mass extinction at the end of Triassic period.

The reconstruction of Nyasasaurus parringtoni.

Zdroje (References):

Max C. Langer, Martin D. Ezcurra, Jonathas S. Bittencourt and Fernando E. Novas, The origin and early evolution of dinosaurs, 2Biol. Rev. (2010).

A Basal Dinosaur from the Dawn of the Dinosaur Era in Southwestern Pangaea, Science 331, 206 (2011); Ricardo N. Martinez, et al., DOI: 10.1126/science.1198467.

Nesbitt, S. J.; Barrett, P. M.; Werning, S.; Sidor, C. A.; Charig, A. J. (2013). The oldest dinosaur? A Middle Triassic dinosauriform from Tanzania. Biol. Lett. doi:10.1098/rsbl.2012.0949