Evoluční specialisti na planetě Madagaskar : část 7 : Ohrožení kurolci (Evolutionary specialists on the planet Madagascar : 7. part : Endangered ground-rollers) / Messel on Tour

(English version at the end of article)

Nedávno jsem se vrátil ze své cesty na Madagaskar a měl jsem to štěstí a setkal se s některými endemickými obratlovci, kteří na mně udělali opravdu silný dojem. Nic mi nebrání v tom, abych poněkud přeskočil pořadí a poskytl článek o některých opravdu zajímavých skupinách. První na řadě jsou kurolci. Za nějaký čas se zase vrátíme k starému pořadí, kde nás čeká poslední čeleď lemurů s příznačným názvem Lemuridae.

Tenhle článek tvoří součást až dvou seriálů, protože potenciální fosilní záznam kurolců sahá až do eocénu a právě na lokalitu Messel. Nacházíme zde tedy skvělé spojení tématu Madagaskaru a světoznámého naleziště.

Kurolci jsou endemičtí ptáci Madagaskaru a pravděpodobně nikde jinde ani nikdy nežili. Dnes žije pět druhů, z nichž čtyři patří do samostatného rodu. Všeobecně jsou pokládání za příbuzenstvo mandelíků, ledňáčků a vlh patřících do řádu srostloprstých (Coraciiformes). Mají syndaktylní nohu typickou pro tenhle řád. Stejně jako u většiny madagaskarských skupin obratlovců, i zde vidíme jednoznačně allopatrický výskyt druhů v rámci čeledi. Zda je to primární jev, nebo k němu došlo až druhotně, se dozvíme dál. Nejdříve si představíme každý druh samostatně.

Brachypteracias leptosomus

Je to jeden z nejvzácnějších ptáků Madagaskaru a já pokládám za čest, že jsem ho mohl spatřit v divoké přírodě (národní park Mantadia). Bez místních průvodců by to ale nebylo možné, protože tenhle pták se chová nanejvýš nenápadně a často sedí na jednom místě celé hodiny. Je to největší druh ze všech kurolců (38 cm) a je vybaven silným zobákem, který využívá k lovu bezobratlých, ale v 12 % také obratlovců (Thorstrom, Lind, 1999). Žije v párech a podle zde uvedené studie spolu tráví ptáci až 90 % všeho času! Typickým biotopem jsou deštné lesy východní části ostrova, kde ale už přežívá jenom v některých chráněných oblastech. První hnízdo tohoto ptáka bylo nalezeno ve výšce 18 metrů (obyčejně hnízdí v dutinách stromů a mezi kořeny epifytů), kurolec krátkonohý ale často pro lov a odpočinek využívá spíše nižších stromů (právě na takovém jsme ho vypátrali my).

Brachypteracias leptosomus v koruně stromu v národním parku Mantadia

Geobiastes squamiger

Další druh vázaný na deštné lesy východního Madagaskaru, tráví ale oproti předešlému druhu mnohem více času na zemi. Nenajdeme ho ve větší nadmořské výšce než 1000 m.n.m. Potravu tvoří bezobratlí, které hledá v opadance a v podrostu. Jeho početnost klesá. 

Atelornis pittoides

Velice nápadný druh, který svým vzezřením poněkud připomíná pity (pěvci z čeledi Pittidae). Je z kurolců nejběžnější a obývá jak primární, tak sekundární lesy východní a centrální části ostrova. Pity připomíná i svou ekologií, protože stejně jako ony se většinu času zdržuje na zemi, kde hledá různé bezobratlé.

Atelornis crossleyi

Jenom rod Atelornis má u kurolců dva zástupce. Na rozdíl od předešlých druhů je tento kurolec především obyvatelem vyšších poloh až do výšky 2000 m.n.m. Je terestrický a živí se bezobratlými, hnízdí v norách v zemi. Jeho početnost pravděpodobně není tak nízká, jak se předtím předpokládalo, ale stejně je ohrožen odlesňováním a jiným ničením přirozených biotopů.

Uratelornis chimaera

Poslední druh je nejen pro mně, ale také pro mnoho ornitologů z celého světa jedním z top druhů na jejich seznamech pro Madagaskar. Je to jediný kurolec ze suchých, trnitých lesů jihozápadu ostrova a jeho areál výskytu je omezen na oblast pobřeží severně od Toliary až po deltu řeky Mangoky. Navíc pro svou existenci vyžaduje přítomnost vrstvy opadaného listí, kde hledá svou potravu (bezobratlé). Je monogamní a páry chrání v období hnízdění teritoria kolem hnízdní dutiny v písku. Mimo hnízdní období je kurolec dlouhoocasý nesmírně těžkým oříškem pro fotografy pro svou plachost a solitérnost, jen občas sedí na vyvýšených větvích. Je to jediný kurolec s pohlavním dimorfismem -samice je celkově menší, má kratší ocas a rovnější hnědý pás na hrudi. Navíc během hnízdění ztrácí ocasní pera (rectrices). Je to skvělý běžec na dlouhých nohách, málokdy lítá. Ohrožuje ho ničení trnitých lesů a jeho populace klesá.

Kurolci byli původně považováni za pěvce, dnes ale na základě kraniální osteologie a několika dalších znaků tvoří čeleď mezi srostloprstými navzdory odlišnostem ve chování, opeření nebo postkraniálním skeletu. Tohle zjištění se rodilo docela dlouho a pořád nebylo o téhle skupině publikováno mnoho prací. Jenom dva kraniální znaky jsou společné pro všechny morfologicky velice odlišné srostloprsté, a to přítomnost laterosphenoidní prohloubeniny a absence suprameatického procesu. Čeleď Brachypteraciidae má společnou přítomnost volného lacrinale s Alcedinidae, Todidae, Meropidae, Coraciidae a Leptosomidae. U čeledí Brachypteraciidae a Coraciidae najdeme rozdíl v poměru kostních elementů končetin -kurolci mají krátká křídla a dlouhé nohy, mandelíci a spol. dlouhá křídla a krátké nohy. Morfologie samotná nám tedy o evoluci této skupiny příliš nenapoví, je zde příliš mnoho homologií a pramálo autapomorfií. Kirchman et.al. (2001) analyzovali sekvence cytochromu b, COI, ND2 a 12S u kurolců a dále u zástupců čeledí Coraciidae a Leptosomatidae, zástupce čeledi Todidae byl použit jako outgroup. Zde se kurolci jednoznačně jevili jako monofyletičtí a tudíž byla potvrzena existence jejich samostatné čeledi. Složitější to bylo u pozice jednotlivých druhů v rámci čeledi, kde stromy z jednotlivých genů ukazovali jako bazální rozdílné druhy. Zvláště u bazálních pozic u výše uvedené práce nebyla dostatečná podpora pro zařazení dvou druhů do rodu Brachypteracias a autoři proto vyřadili samostatný rod pro druh Geobiastes squamiger. Odvození evoluční historie těchto ptáků je dalším zajímavým tématem. Všechny lesní druhy používají velice podobné jednotlivé hlasy, zatímco Uratelornis chimaera z trnitých lesů používá hlasy opakované. Může to naznačovat, že je to ten nejodvozenější druh této čeledi?


Při hledání evoluční historie kurolců se nenápadně přesuneme k seriálu Messel on Tour. Fosílie spojované s touhle čeledí totiž najdeme právě na této lokalitě. Kdo pozorně četl články o Messelu ví, že mají stáří přibližně 47 milionů let. Při srovnání tohoto stáří s mitochondriálními vzdálenostmi mezi Coraciidae a Brachypteraciidae vyšla autorům dříve uvedené studie přibližně 0,4 % genetické divergence během milionu let, což je velice nízká hodnota. Jak sami dále píšou, je docela nepravděpodobné, že by mohlo dojít k tak ohromnému podhodnocení této hodnoty, která bývá běžně až pětkrát vyšší. Je také možné, že eocénní nálezy ve skutečnosti nemůžou být přímo řazeny k žádné recentní skupině, navíc pokud se jedná o kurolce (když předpokládáme jejich původ na Madagaskaru). Podobná situace nastala například u krokodýlů rodu Crocodilus. Zde byli také zjištěny nízké hodnoty genetické divergence a nejstarší fosílie řazeny do něj byli až z pozdní křídy. Morfologická data v parsimonické analýze ale ukázali, že Crocodilus podle všeho není starší, než z Miocénu. Kdy tedy mohlo dojít k divergenci kurolců?

Nález z Messelu dostal název Eocoracias brachyptera. Hlava tohoto ptáka je v poměru k tělu veliká a připomíná dnešní mandelíky. Kraniální anatomie kombinuje znaky vlastní jak čeledi Brachypteraciidae, tak Coraciidae. Processus postorbitalis, který je typický pro tyto dvě recentní čeledi, u messelského ptáka chybí a tahle oblast lebky připomíná spíše Leptosomidae. Processus zygomaticus je naopak velice podobný kurolcům a mandelíkům. Zobák je kratší a velice mohutný. Nozdry jsou velké, maxilla je na tomhle místě širší než u Brachypteraciidae a Coraciidae. Navíc u těchto čeledí jsou uvnitř rozděleny na dvě části osifikovaným mostem, který se nenachází u Eocoracias brachyptera. 7 volných ocasních obratlů se zhoduje s recentními čeleděmi. Extremitas omalis na korakoidu se liší od Coracoidea kratším processus acrocoracoideus. Apophysis furculae chybí, stejně jako u Eurystomus, ale je dobře vyvinuta u Coracias, Geobiastes a Atelornis. Sternum a karpometakarpus (kratší v poměru k ostatním elementům končetiny) jsou téměř identické s Coraciidae, humerus se zase podobá tomu u Brachypteraciidae. Tarsometatarsus dosahuje poloviční délku dlouhého tibiotarsu, hypotarsus je vyčnívající stejně jako u Coracoidea. Prsty na fosílii jsou blízko u sebe, což naznačuje, že už zde mohlo dojít k evoluci syndaktylní nohy se spojením anteriorních phalangů pojivovou tkání (chybí u Leptosomatidae). Zachované opeření a jeho proporce sedí spíše ke kurolcům než k mandelíkům. Remiges a křídla celkově jsou krátká a zaoblená, rectrices a ocas jsou dlouhé. Eocoracias byl bazální zástupce žijící v husté vegetaci eocénního Messelu. Najdeme zde ale dokonce autapomorfii, která vylučuje možnost, že tenhle pták je přímým předkem dnešních zástupců těchto čeledí (široká maxilla pod nozdrami). Můžeme tedy opravdu vyloučit tvrzení, že kurolci mají své předky v eocénní Evropě. U druhu Eocoracias brachyptera najdeme krátká křídla, ale extrémně krátký tarsometatarsus. Mohli to být skvělé adaptace pro agilní manévrování v podrostu a mezi větvemi stromů. Tyto zůstali přítomné u kurolců dodnes, ale sekundárně došlo v jejich evoluci k prodloužení tarsometatarsu při přechodu k více pozemnímu životu. Mandelíci a spol. tyto proporce ztratili, protože se adaptovali na život v otevřené krajině. Čeleď Eocoraciidae tedy stála někde na bazální pozici v evoluci srostloprstých, konkrétně blízko čeledí Coraciidae a Brachypteraciidae, ale za přímého předka ani jedné z nich ji nemůžeme považovat.

Fosílie ptáka Eocoracias brachyptera z Messelu

Co tedy můžeme nakonec vyvodit o evoluci kurolců? Přednostně, jsou skupinou, která vznikla na Madagaskaru. Jejich odvozeným znakem je evidentně dlouhý tarsometatarsus. Jen drobné odlišnosti v kraniální anatomii a nízká hodnota genetické divergence od čeledi Coraciidae naznačují, že k jejich diverzifikaci došlo někdy v starších třetihorách pravděpodobně po příletu určitého počtu jedinců společného předka z některého kontinentu. Došlo u nich k částečnému přechodu k pozemnímu životu, který je patrný na škále od nejbazálnějšího druhu Brachypteracias leptosomus (krátké nohy a dlouhý palec, nejdelší křídla) až po pravděpodobně nejmladší druh Uratelornis chimaera s téměř výhradně pozemním životem, nejdelšími nohami (krátký palec) a nejkratšími křídly.

I have just recently returned from Madagascar and I was lucky to find some amazing endemic vertebrates. There is nothing against a small jump in the order of articles, so I will provide one about ground-rollers now. Then I will continue right where I ended -with Lemuridae.

This article is a part of two series, because possible fossils of ground-rollers come from Messel. It is therefore a great chance to connect these two and provide a Madagascar/Messel episode.

Ground-rollers are endemic birds from Madagascar and they probably never lived anywhere outside the island. Today we distinguish 5 species and 4 of them belong to the different genus. They are close relatives to rollers, kingfishers or bee-eaters from order Coraciiformes. They have syndactylous legs, which is typical for this order. Same as in most of the malagasy vertebrate groups, we can clearly see the allopatric range of species within this family. It is questionable, if it is a primary stage and we will come to it later. Now let's learn about all species of ground-rollers. 

Brachypteracias leptosomus

It is one of the rarest birds living on Madagascar and I feel privileged to actually see it in the natural habitat (Mantadia national park). But it will be impossible without help of local guides, because this species is highly cryptic and usually sits on one single spot for hours. It is the biggest of ground-rollers (38 cm) and it has a strong beak, which is used for catching insect, but also small vertebrates (12 %, Thorstrom, Lind, 1999). It lives in pairs and according to this study partners spend together 90 % of their time! A typical ecosystem for this species is the rainforest of eastern part of Madagascar, but today it is restricted to a few protected areas. The first nest of this bird was found 18 meters height (it usually nests in the tree holes and among the roots of epifytes). The short-legged ground-roller more often uses the lower branches for hunting and resting and we also found it in this etage.

Brachypteracias leptosomus on the branch in Mantadia national park

Geobiastes squamiger

Another species from the eastern part of the island, but it spends much more time on the ground. It cannot be found it the altitudes higher than 1000 m.a.s.l. It preys on invertebrates living on ground and in the litter. The population is decreasing.

Atelornis pittoides

Very significant species, which resembles pittas, passerine birds from family Pittidae. It is the most common species from ground-rollers and lives either in primary and secondary forests of eastern and central part of the island. Also its ecology is similar to pittas, because it usually forages on the ground and hunts invertebrates. 

Atelornis crossleyi

This is the only genus with two species among ground-rollers. In contrast to previous species, this ground-roller lives foremost in the higher altitudes up to 2000 m.a.s.l. It is also terrestric and feeds on insect. The nest is a hole in the ground. Its abundance is probably not so low as it was thought before, but it is still endangered because of deforestation and other ways of nature devastation. 

Uratelornis chimaera

The last species is one of the top highlights of Madagascar not only for me, but also for many ornithologists. It is the only one ground-roller from the dry, spiny southwestern part of island and its range is restricted to a small area north from Toliara up to the Mangoky river delta. It is bound to the layer of the old leaves on the ground, where it preys on insect. It is monogamous and pairs defend a territory during the nesting period. The nest is a hole in the ground. In other parts of year, this ground-roller is very difficult to photograph because it is solitary and shy (it sits on branches above the ground only exceptionaly). It is also the only example of sexual dimorphism in ground-rollers -the female is generally smaller, has shorter tail and a narrower stripe on the chest. Moreover, during the breeding period it she looses the tail feathers (rectrices). The long-tailed ground-roller is a great runner thanks to its long legs and it flies only ocasionally. It is endangered from the forest destruction and its population is declining.

Ground-rollers were originally thought to belong to passerine birds, but today they are classified into Coraciiformes according to cranial osteology and some other characters. On the other hand, they differ from other coraciid families in behaviour, feathers and postcranial skeleton. This finding was not known for quite a long time and only a few studies were published about this group. Only two cranial features are shared in all morphologically very variable coraciid birds and it is the presence of laterosphenoid fossa and the absence of suprameatic process. In family Brachypteraciidae there is a free lacrinale (also in Alcedinidae, Todidae, Meropidae, Coraciidae and Leptosomidae). In Brachypteraciidae and Coraciidae we can find a difference in proportions of limb bone elements -ground-rollers have short wings and long legs, while in rollers and their kind it is inverse. The morphology alone says not much about the phylogeny of this group, there are too many homologies and only a few autapomorphies. Kirchman et.al. (2001) have analysed sequences of cyt b, COI, ND2 and 12S in ground-rollers and representatives of  Coraciidae and Leptosomatidae, species from Todidae was used as outgroup. Brachypteraciidae was clearly monophyletic and the existence of separate family was therefore proved. It was more difficult to read the relationships of species within the family, where there were more options for basal taxons. There wasn't a strong branches support in these positions and especially for two species in genus Brachypteracias. According to this the authors created a new genus for a new species Geobiastes squamiger. Inference of ground-rollers evolutionary history is a very interesting topic. All forest species use very similar individual calls, but Uratelornis chimaera from the spiny forests uses repeated calls. Is this the evidence, that this species is the most derived?
  

Now we will silently jump to the Messel on Tour series. Fossils connected with ground-rollers can be found right in this location. Who has read the articles about Messel knows, that their age is 47 million years. But if we compare this age with mitochondrial distances between Coraciidae and Brachypteraciidae, we will find something interesting. The authors of previously commented study discovered, that it is only 0,4 % of genetic divergence in million years, which is a very low number. As they say further, it is unprobable, that this number was under-reported and usually it is five times higher. It is also possible, that fossils from Eocene are actually not connected with any recent group and especially not with ground-rollers, because we suggest their origin on Madagascar. A similar situation was found in crocodiles of genus Crocodilus. Here there were also found a low numbers of genetic divergence and the oldest fossils were dated up to the late Cretaceous. However, morphology parsimonious analysis showed, that Crocodilus is not older than from Miocene. So when did the divergence of ground-rollers happen?

The fossil from Messel was named Eocoracias brachyptera. The head of this birds is very big in comparison to the other parts of body at resembles recent rollers. The cranial anatomy combines characters typical for Brachypteraciidae and Coraciidae. Processus postorbitalis, which is characteristic for these recent families, is missing here and this area of skull looks like that of Leptosomatidae. Processus zygomaticus is conversely very similar to ground-rollers and rollers. Beak is shorter and robust. Nostrils are wide, maxilla is wider in this area than in Brachypteraciidae and Coraciidae. Moreover, in these families there is an ossified bridge separating the nostrils into two cavities, which is not present in Eocoracias brachyptera. 7 free caudal vertebrae is similar to recent families. Extremitas omalis on coracoid is different from that of Coracoidea, because it has shorter processus acrocoracoideus. Apophysis furculae is missing, same as in Eurystomus, but it is well developed in Coracias, Geobiastes and Atelornis. Sternum and carpometacarpus (shorter compared to other limb elements) are almost identical with Coraciidae, but humerus is similar to situation in Brachypteraciidae. Tarsometatarsus is only halfly long as tibiotarsus, hypotarsus is protruding as in Coracoidea. The toes of the fossil are close together, which can indicate the syndactyly, which is the attachment of the basal ends of the anterior phalanges by connective tissue (not present in Leptosomatidae).The feathers and its proportions are much closer to ground-rollers than to rollers. Remiges and wings are generally short and rounded, rectrices and a tail are long. Eocoracias was a basal member living in the dense vegetation of Messel in Eocene. We can even find an autapomorphy, which excludes the possibility, that this bird is an ancestor of any recent family (wide maxilla below the nostrils). So we can really reject, that ground-rollers had their ancestors in Europe 47 million years ago. In Eocoracias brachyptera we found short wings, but also an extremely short tarsometatarsus. These could be a great adaptations for agile maneuvering in the forest and the canopy. They are still present in ground-rollers, but secondary their tarsometatarsus was elongated with transition to more ground-based life. Rollers and their kind have losted these proportions, because they have adapted for life in open ecosystems. Eocoraciidae was therefore a basal family in the evolution of Coraciiformes, exactly close to Coraciidae and Brachypteraciidae, but it is not ancestral to any of these.

So, what we can deduce about the evolution of ground-rollers? At first, they evolved on Madagascar. Their derived character is a very lon tarsometatarsus. Just small differences in cranial anatomy and a low percentage of genetic divergence from Coraciidae show, that their diversification happened somewhere in older Cenozoic probably after the colonisation of this island by a few individuals of their ancestor. They partly moved to the ground from trees and this transition is clear on scale from most basal Brachypteracias leptosomus (short legs and a long hallux, the longest wings) to probably youngest species, Uratelornis chimaera with almost only ground acitivity, the longest legs (short hallux) and the shortest wings.

Zdroje (References) :

Thorstrom, R. and Lind, J. (1999), First nest description, breeding, ranging and foraging behaviour of the Short-legged Ground-Roller Brachypteracias leptosomus in Madagascar. Ibis, 141: 569–576. doi: 10.1111/j.1474-919X.1999.tb07364.x

http://www.birdlife.org/datazone/speciesfactsheet.php?
id=1046

http://www.birdlife.org/datazone/speciesfactsheet.php?id=1048

NATHALIE SEDDON and JOSEPH A. TOBIAS (2007). Population size and habitat associations of the Long-tailed Ground-roller Uratelornis chimaera. Bird Conservation International, 17, pp 1-12 doi:10.1017/S095927090600058X

Jeremy J. Kirchman, Shannon J. Hackett, Steven M. Goodman and John M. Bates: Phylogeny and Systematics of Ground Rollers (Brachypteraciidae) of Madagascar, The Auk, Vol. 118, No. 4 (Oct., 2001), pp. 849-863

Pascotto, Marcia C.; Hofling, Elizabeth; Donatelli, Reginaldo J. : Cranial osteology of Coraciiformes (Aves). (2006), REVISTA BRASILEIRA DE ZOOLOGIA  Volume: 23   Issue: 3   Pages: 841-864  


GERALD MAYR and CE´CILE MOURER-CHAUVIRE´ : ROLLERS (AVES: CORACIIFORMES S.S.) FROM THE MIDDLE EOCENE OF MESSEL
(GERMANY) AND THE UPPER EOCENE OF THE QUERCY (FRANCE). Journal of Vertebrate Paleontology 20(3):533–546, September 2000


GERALD MAYR AND CÉCILE MOURER-CHAUVIRÉ : PHYLOGENY AND FOSSIL RECORD OF THE BRACHYPTERACIDAE: 
A COMMENT ON KIRCHMAN ET AL. (2001). The Auk 120(1):1–XXX, 2003