Evoluční specialisti na planetě Madagaskar : část 5. –Nedávno vyhynulí obří plazi Madagaskaru (Evolutionary specialists on the planet Madagascar : 5. part –Giant late extinct reptiles of Madagascar)

(English version at the end of article)

Mezi nedávno vyhynulými obratlovci Madagaskaru figurují také obří plazi. V téhle části seriálu pojednáme o želvách rodu Aldabrachelys a krokodýlovi Voay robustus. Vymírání na ostrově po příchodu člověka postihlo také největší poikilotermy navzdory tomu, že jsou schopni vydržet bez potravy mnohem déle než homoiotermové a tropické podnebí jim dokonale vyhovuje. Jejich menší (i když pořád mohutní) příbuzní ale přežili až dodnes.

Začneme s krokodýlem Voay robustus. Kdysi byl nesprávně zaměňován s krokodýlem nilským (Crocodylus niloticus), který se dnes na ostrově vyskytuje. Tenhle krokodýl ale vyhynul společně s ostatními zástupci megafauny a navíc, jak uvidíme dále, je příbuzný s rodem Osteolaemus, kam patří recentní krokodýl čelnatý (Osteolaemus tetraspis). Molekulární data předpokládají příchod krokodýla nilského na Madagaskar později než před 2000 lety, kdy vlivem člověka začalo veliké vymírání fauny, s níž vymizel také Voay.

Ze znaků na lebce se dá usuzovat mnohé. Orbity jsou umístěny více laterálně než u krokodýla nilského. Infratemporální otvor má tvar trojúhelníku a připomíná situaci u rodu Osteolaemus. Supratemporální otvory jsou poměrně malé s úzkými okraji a dorzální prohloubenina (fossa) je mělká díky jejich překrývání kostmi parietale, postorbitale a squamosum. Vnitřní choany jsou kompletně ohraničeny pterygoidy, což vytváří okraj zvaný „choanální krk“, který je typický pro Osteolaemus. Maxilla se vyklenuje do šířky podobně jako u rodu Crocodylus, ale na rozdíl od něj je kost na bocích hladká a postrádá lineární řadu slepých prohloubenin. Jednou z nejvýraznějších kostí je squamosum z velikými hrbolmi na posterolaterálních stranách. U některých jedinců nasedá tahle kost na přední stranu quadrata (Osteolaemus), u jiných zase na přední část paroccipitálního processu (výběžek prootika -součást otického pouzdra). Postkraniální část kostry vypadá robustněji než je běžné u recentních krokodýlů a napovídá, že tohle zvíře mělo mohutnější svalstvo. Mohl by to být znak ukazující na menší fixovanost na vodní prostředí, podobně jako u krokodýla čelnatého.

 

Svrchní čelist z dorzálního, ventrálního a laterálního pohledu

Laterální prohloubeniny na maxille u Crocodylus (střed), nenachází se u Voay (nahoře) ani Ostelaemus (dole)

V Africe a Madagaskaru existoval podle všeho klad krokodýlů, který vznikl v miocénu a většina druhů vymřela až v holocénu. Řadíme sem rody Osteolaemus, Euthecodon, Rimasuchus a Voay. Je možné, že další zatím málo prostudované druhy budou v budoucnosti zařazeny právě sem (Aldabrachampsus). Dále je tady ještě Mecistops cataphractus, recentní africký druh, který podle studií DNA i morfologie nepatří do rodu Crocodylus. Tenhle kontinent byl podle všeho centrem bohaté diverzifikace krokodýlů. U Crocodylus je pořád nejasné, jestli vznikl skutečně v Africe. Podobný zkrácený tvar lebky jako Voay mají především menší druhy, jako právě krokodýl čelnatý. Madagaskarský druh ale mohl měřit přes 3 metry a navíc není jasné, jestli tenhle znak souvisí se stejnými adaptacemi na selekční tlaky prostředí. Zástupci nového kladu jsou morfologicky velice různorodí, takže se bude nejspíš jednat o znak vzniklý druhotně, bez důležitosti v kladogenezi. Hluboký a zkrácený čenich měli například Pristichampsidae z paleocénu a eocénu a také jejich osteodermy jsou podobné těm u Voay robustus. Zdá se ale, že nelze usuzovat nijaké závěry podle těchto znaků, protože vznikli nezávisle také například u Alligatoridae.

Fylogenetický strom Crocodilia ukazující konsenzus na základě metody maximum parsimony. Voay robustus se nachází úplně nahoře v rámci Osteolaeminae. DOI: 10.1111/j.1096-3642.2007.00315.x

Madagaskar se oddělil od všech ostatních částí světové pevniny před 88 miliony let, Osteolaeminae se ale objevili až v miocénu, tedy o přibližně 50 milionů let později. Předek madagaskarského krokodýla se musel na ostrov dostat pře Mozambický kanál, ale dnešní krokodýl čelnatý žije hluboko v pralese střední Afriky a s mořskou vodou nepřichází do styku. Navzdory tomu byli u něj ale zjištěny funkční žlázy regulující osmotickou rovnováhu, které se nacházejí u všech krokodýlů. Osteolaeminae tedy měli anatomické uzpůsobení pro zvládnutí přechodu přes mořské prostředí. Dnes se na kontinentu projevuje dominance mnohem většího krokodýla nilského, který zabírá takovéto ekosystémy a proto zde jiný druh krokodýla nežije. Molekulární data neprokázali veliké rozdíly mezi populacemi v Africe a na Madagaskaru a fosílie tohoto dnes nejhojnějšího afrického druhu se na ostrově nikdy nenašli. Je tedy na místě tvrdit, že Crocodylus niloticus kolonizoval Madagaskar teprve po vymření primárního pána místních řek. A tím byl jedině Voay robustus.

Označení tohoto druhu jako obří se určitě zdá podivné, protože jsem uvedl, že dosahoval asi třímetrové délky. Musíme ale vzít v potaz, že vykazuje příbuznost s krokodýlem čelnatým (délka maximálně 1,7 metru), takže pokud je potomkem podobně velikého předka, je rozhodně téměř dvojnásobně větší. Na druhé straně jiní zástupci Osteolaeminae, jako například Euthecodon, dosahovali mnohem větších rozměrů (kolem 10 metrů). Ať už byl předek madagaskarského krokodýla jakýkoliv, druhá část článku je zaměřená na skutečné obry mezi plazy.

Rekonstrukce živého Voay robustus

Želvy rodu Aldabrachelys jsou poměrně složitým taxonomickým případem. Čeleď Testudinidae, kam patří, je dodnes předmětem mnohých nejasností a prodělala na této úrovni hodně změn. Ta nejzákladnější se dotýká také vyhynulých madagaskarských obřích želv. Kdysi byli řazeny do rodu Geochelone, ale jeho monofylie se nakonec ukázala jako hodně problematická a nepravděpodobná (z některých původních druhů byli vytvořeny rody Manouria, Indotestudo nebo Aldabrachelys). Molekulární data podporují existenci kladu s recentním madagaskarským rodem Pyxis, druhy Geochelone radiata a Geochelone yniphora, společně s Aldabrachelys (Minh Le, 2006). Tato linie, která osídlila ostrovy Indického oceánu, měla svůj původ pravděpodobně v Africe. Na Madagaskaru se vyskytovali dva druhy rodu Aldabrachelys (synonymem je Dipsochelys), které ale vyhynuli společně s dalšími zástupci megafauny ostrova krátce po příchodu člověka. Oba byli popsány už v druhé polovině 19. století -Aldabrachelys abrupta v roce 1868 a Aldabrachelys grandidieri v roce 1885. Na ostrovech v Indickém oceánu došlo k mohutné adaptivní radiaci želv -Madagaskar, Seychellské a Komorské ostrovy obýval rod Aldabrachelys, Mauricius, Réunion a Rodriguez zase rod Cylindraspis. Jaké jsou ale příčiny veliké rozmanitosti želvích druhů, a jak vznikla?

 Strom prezentující konsenzus mezi dvěma nejparsimoniálními stromy ukazující příbuznost recentních druhů Testudinidae a jejich geografické vztahy. Vyhynulé obří želvy patřili do skupiny s adaptivní radiací na Madagaskaru a ostrovech v Indickém oceánu. http://dx.doi.org/10.1016/j.ympev.2006.03.003

Obří želvy mají navzdory svému těžkopádnému vzezření velice dobré předpoklady pro cestování na moři. Jejich plíce jsou posazeny poblíž vrchního okraje krunýře a napomáhají jim ke vznášení se ve vodě, jejich dlouhé krky jim zase umožňují držet hlavu bez problémů nad hladinou. Navíc jsou to mistři ve výdrži v podmínkách bez potravy a vody, což bylo kdysi využíváno také námořníkmi, pro které želvy představovali živé zásobárny masa na jejich lodích. K adaptivní radiaci došlo u těchto obrů mezi dnešními plazy na třech místech světa -Galapágách, ostrovech severně od Madagaskaru a Maskarénách (Mauricius, Réunion, Rodriguez). Pro druhou linii (Aldabrachelys) jsou typickým znakem vertikálně prodloužené nasální otvory na lebce, uvnitř kterých se nachází struktura oddělující čichová centra od další oblasti, kterou mohou tyto želvy přijímat vodu. Je to adaptace pro suché prostředí a umožňuje doslova pít vodu nozdrami. Nachází se zde také processus dorsalis vomerinus, na kterém se nachází nasální žláza homologická Jacobsonovu orgánu (přímé spojení s ústní dutinou přes foramina praepalatina). Tyto želvy podle všeho disponují dobrým čichem, protože skupiny s Jacobsonovým orgánem ho využívají pro detailní analýzu molekul získaných ze vzduchu.

Ohromná velikost nozder rodu Aldabrachelys viditelná na lebce z frontálního pohledu

Dva v sympatrii žijící druhy na Madagaskaru zde přežili podle všeho do velice nedávné doby a některé odhady udávají, že mohli vyhynout teprve před 400 lety. Analýza mitochondriální DNA (cytochrom b) prokázala jen minimální rozdíly mezi želvami mimo Madagaskar, což může ukazovat na jeden jediný druh. Morfologické odlišnosti, jako například tvar krunýře, vykazují velikou fenotypovou plasticitu podle vnějších vlivů a nemusí tedy být důkazem pro existenci více různých druhů. Karapax u jedinců žijících na ostrovech s dostatkem lechce přístupné potravy mají karapax oblého tvaru, populace z oblastí s minimem nízkých rostlin a nutností natahovat se do výšky mají sedlovitý tvar (podobný fenomén je notoricky znám u želv z Galapág). Rozdíly se týkají také neurálií (řada kostěných štítků na vrcholu karapaxu). Seychellské želvy pocházejí podle všeho z předka z Madagaskaru (kdysi se preferovala hypotéza o opačném přesunu). Podobný případ kolonizace tímto směrem u plazů je znám na základě DNA mezi chameleony (Calumma tigris) a také mezi gekony rodu Phelsuma.

Adaptivní radiace želv na Maskarény a Seychelly měla svůj původ pravděpodobně na Madagaskaru

Na rozdíl od želv na menších ostrovech, oba madagaskarské druhy měli oblý krunýř a vyskytovali se v mnoha ekosystémech od pobřeží až po hornatý střed ostrova. Navzdory tomu obsazovali rozdílné ekologické niky, což potvrdil rozbor izotopů z fosilního materiálu. Větší druh A. grandidieri se pásl na travnatých plochách, zatímco menší příbuzný A. abrupta obýval spíše území pokrytá nízkými keři. Některé rostliny dodnes mají speciálně uzpůsobené povrchy svých nadzemních částí tak, aby odolali náporů velkých herbivorů -kromě sloních ptáků to až do holocénu byli také želvy. Dva druhy se liší především znaky na lebce - A. abrupta má širší vomer, hřeben na occipitálním kondylu (kloubní spojení s atlasem) a absentují zde rozdílné kloubní kondyly na quadratu. Kdy došlo ke kolonizaci Madagaskaru obřími želvami, není známo, ale podle všeho to bylo z Afriky. Jakékoliv genetické změny probíhají u extrémně dlouhověkých želv velice pomalu a molekulární analýzy recentních druhů zatím ukazují velice malou diverzitu, takže je opravdu těžké vyslovit jakýkoliv odhad pro tuto událost. Odtud došlo pravděpodobně ke kolonizaci Seychellských ostrovů a zřejmě také Maskarén. Dva druhy rodu Pyxis, Geochelone radiata a Geochelone yniphora podle molekulárních dat pocházejí ze stejného předka a u nich najdeme signifikantní morfologické rozdíly, takže kdo ví, jak daleko do minulosti sahá původ želv na Madagaskaru.

Lebka recentní Aldabrachelys gigantea

Studium vyhynulých plazů Madagaskaru je dosud poněkud stranou a v budoucnu bude potřeba výzkum rozhodně zintenzivnit. Na rozdíl od hrochů nebo sloních ptáků, po nich na tomhle ostrově dodnes zůstali jejich blízcí příbuzní. Právě evoluční příběhy recentních skupin budou navazovat jako další pokračování. Nelze začít jinak, než s obratlovci, kteří Madagaskar proslavili -lemury.



There are few reptiles among recently extinct vertebrates of Madagascar. This part of series will focus on turtle family Aldabrachelys and a crocodile Voay robustus. The extinction after human arrival hit poikilotherms with similar power to homoiotherms, despite that they are well adapted for tropical climate and they can survive much longer without any source of food. Some of their smaller, but still robust relatives survived till recent times.

We will start with the crocodile Voay robustus. Once it had been wrongly determined as Nile crocodile (Crocodylus niloticus), which now lives on the island. This species vanished from Madagascar with other members of megafauna and it is a relative of genus Osteolaemus (as we will see below), which is represented by dwarf crocodile (Osteolaemus tetraspis). Molecular data suggest that arrival of the Nile crocodile on Madagascar began later than 2000 years ago, when human arrival caused the extinction of many species, for example Voay.

The features of skull can show many interesting details. The orbits are positioned more laterally than in Nile crocodile. Infratemporal fenestra have a triangular shape and resembles the situation in genus Osteolaemus. Supratemporal fenestra are relatively small with narrow margins and posterior recess (fossa) is shallow because of overlapping by parietale, postorbitale and squamosum. Internal choanae are completely surrounded by pterygoids, which create edge called "choanal neck" typical for Osteolaemus. Maxilla protrudes to width similarly to the genus Crocodylus, but the sides of bone are smooth and lack the linear range of the dead-end recesses. One of the most prominent bone is squamosum with big humps on posterolateral sides. In some individuals this bone interacts with frontal part of quadratum (Osteolaemus), in others with frontal part of paroccipital process (spur of prooticum -part of otic capsule). Postcranial skeleton is more robust than usually in recent crocodiles and we can suggest that this animal had bigger musculature. It could be a sign pointing to the smaller fixation to aquatic environment, which we can also see in recent dwarf crocodile.

Upper jaw from dorsal, ventral and lateral view
   

Lateral dead-end recesses in Crocodylus (middle), they are not in Voay (up), same situation for Ostelaemus (down)

 In Africa and Madagascar, according to known data, , existed a clade of crocodiles, which originated in Miocene and most species died out only in Holocene. It comprises genera Osteolaemus, Euthecodon, Rimasuchus and Voay. It is possible that yet another little-studied species will be included right here in the future (Aldabrachampsus). Furthermore, there is still Mecistops cataphractus, recent African species, which according to studies of DNA and morphology does not belong to the genus Crocodylus. This continent was apparently the center of rich diversification of crocodiles. On the other hand, it is still unclear whether genus Crocodylus truly originated in Africa or not. A similar shortened shape of the skull as in Voay have mainly the smaller species, like dwarf crocodile. But Voay robustus could be over 3 meters long it is also not clear if this feature is related to the same selective enviromental pressures for the adaptations. Species of new clade are morphologically very different, so this is probably secondary feature without big importance for cladogenesis. Deep and shorneted snout was present in Pristichampsidae from Paleocene and Eocene and their osteoderms are also similar to those in Voay robustus. But it seems that we can't give conclusions from these structures because they have originated independently also in Alligatoridae.

Fylogenetic tree of Crocodilia showing consenzus from method maximum parsimony. Voay robustus is in the upper part inside Osteolaeminae. DOI: 10.1111/j.1096-3642.2007.00315.x

Madagascar became separated from all other parts of the world's land 88 million years ago, but Osteolaeminae appeared only in Miocene, approximately 50 million years later. The ancestor of madagascarian crocodile had to get to the island through the Mozambique channel, but recent dwarf crocodile lives deep in the rainforests of central Africa and it doesn't come into contact with sea water. Despite of this, functional glands for regulation of osmotic balance were found, similar to those in all crocodiles. Osteolaeminae therefore have anatomical adaptations to cope with the marine environment. Today much larger Nile crocodile dominates on the continent and occupies such ecosystems, and therefore the other crocodile species do not live there. Molecular data show that there aren't large differences between populations in Africa and Madagascar and fossils of recent most common crocodile were never found on the island. It is therefore correct to say that Crocodylus niloticus colonized Madagascar only after the extinction of the primary master of local rivers. And that was only Voay robustus. 

Identification of this species as giant certainly seems strange, because I said that it can reach only three-meter length. But we must take into account that it has close relationship to dwarf crocodile (maximum length 1.7 meters), so if it is a descendant of similar ancestor, it is certainly almost twice as large. On the other hand other members of Osteolaeminae, such as Euthecodon, reached much larger sizes (about 10 meters). Whether the ancestor of Voay robustus was large or not, the second part of the article is focused on the real giants among reptiles. 

Reconstruction of Voay robustus

  
Turtles of genus Aldabrachelys are quite a difficult taxonomic case. Testudinidae, the family they belong to, is still the subject of big confusion and went through lot of changes. The most important one includes also giant extinct madagascarian turtles. Once they were classified into genus Geochelone, but its monophyly is eventually proved to be very problematic and unlikely (some species were put into genera Manouria, Indotestudo or Aldabrachelys). Molecular data support the existence of clade with recent Malagasy genus Pyxis, species Geochelone radiata and Geochelone yniphora along with Aldabrachelys (Minh Le, 2006). This lineage, which inhabited the islands of the Indian Ocean, probably had its origin in Africa. There lived two species of family Aldabrachelys on island (Dipsochelys is synonymous), but they became extinct along with other representatives of megafauna shortly after the arrival of humans. Both were already described in the second half of the 19th century -Aldabrachelys abrupta in 1868 and Aldabrachelys grandidieri in 1885. A massive adaptive radiation of turtles occured on the islands in the Indian Ocean -Madagascar, Seychelles and the Comoros inhabited genus Aldabrachelys, Mauritius, Reunion and Rodriguez genus Cylindraspis. But what are the causes of the great diversity of turtle species, and how did it happen?

Tree presenting consenzus between two most parsimonous trees showing relationships among recent species of Testudinidae and their geographical affinity. Extinct giant tortoises belong to group with adaptive radiation on Madagascar and islands in Indian ocean. http://dx.doi.org/10.1016/j.ympev.2006.03.003

Giant tortoises are despite their heavy bodies able to survive a long-distance travelling across the sea. Their lungs are near the upper edge of their shell and this helps them to float in the water, their long necks allow them to keep head above water without any problems. In addition, they are masters of endurance in conditions without food and water, which was used traditionally by sailors in the past as well. They were the living source of meat for times when other food will be eaten. The adaptive radiation occurred in these giant reptiles today at three locations around the world -Galapagos Islands, islands located northly from Madagascar and Mascarene Islands (Mauritius, Reunion, Rodriguez). Typical feature for the second group (Aldabrachelys) are vertically elongated nasal openings in the skull, which have the structure separating the olfactory center from other areas inside, so they can be used for absorbing water. It is an adaptation to dry environments and it allows virtually drink the water by nostrils. There is also a processus dorsalis vomerinus which nasal gland homologous to Jacobson's organ (direct connection with the oral cavity through foramina praepalatina). These tortoises appear to have a good sense of smell, groups with Jacobson's organ use it usually for detailed analysis of the molecules obtained from the air.

Huge nostrils of Aldabrachelys from frontal view

Two sympatric species on Madagascar could survive into very recent times and some estimates indicate that they might become extinct only 400 years ago. Analysis of mitochondrial DNA (cytochrome b) showed only minimal differences between recent turtles on islands except Madagascar, which may be a proof to hypothesis of a single species. Morphological differences, such as shell shape, exhibit great phenotypic plasticity depending on external factors and therefore it may not be the right evidence for the existence of more species. Carapace in individuals living on islands with widely available food have carapace with rounded shape, the populations from areas with a minimum amount of low plants need to search in heights and have saddle shaped shell (a similar phenomenon is well-known in tortoises from the Galapagos). There are also differences in neuralia (bony scales on the top of the carapace). Seychelles tortoises seem to evolve from Madagascar ancestor (before the preferred hypothesis was that of a reverse transfer). A similar case of colonization in this direction in reptiles is known on the basis of DNA in chameleons (Calumma tigris) and the gecko genus Phelsuma.

Adaptive radiation of turtles to Mascarenes and Seychells started probably on Madagascar

Unlike the tortoises on the smaller islands, both madagascarian species had a rounded carapace and occupied many ecosystems from the coast to the mountainous center of the island. Despite that they had different ecological niches, confirmed by isotope analysis of fossil material. Larger species A. grandidieri was a grazer of grassy surfaces, while its smaller relative A. abrupta rather inhabited territories covered by low shrubs. Some plants on Madagascar still have especially adapted surfaces of their aerial body parts to resist the force of large herbivores and except the elephant birds also tortoises were among them in Holocene. The two species differ mainly in their skull - A. abrupta has a wider vomer, the ridge of the occipital condyle (joint with atlas), and absent different articular condyles on quadrate. When did the tortoise colonization of Madagascar occur is not known, but it was apparently from Africa. Any genetic change in very long living turtles is extremely slowly and molecular analysis of recent species yet show very little diversity, so it is very tricky to suggest any time for this issue. From this island they almost surely colonized Seychelles and probably also Mascarenes. Two species of genus Pyxis, Geochelone radiata and Geochelone yniphora according to molecular data have the one common ancestor but also have significant morphological differences, so who knows how far into the past goes the origin of tortoises on Madagascar.

Skull of recent Aldabrachelys gigantea

The study of extinct reptiles on Madagascar has still only little attention and it will definitely need intensified research in the future. Contrary to hippos or elephant birds, their close relatives still inhabit the island. Evolutionary stories of recent groups will follow in this series. I can not began otherwise than with vertebrates that are most famous on Madagascar -lemurs.

Zdroje (References) :

Christopher A. Brochu. Morphology, relationships, and biogeographical significance of an extinct horned crocodile (Crocodylia, Crocodylidae) from the Quaternary of Madagascar. Zoological Journal of the Linnean Society
, 2007, 150, 835–863. 

Minh Le, Christopher J. Raxworthy, William P. McCord, Lisa Mertz. A molecular phylogeny of tortoises (Testudines: Testudinidae) based on mitochondrial and nuclear genes. Molecular Phylogenetics and Evolution 40 (2006) 517–531. http://dx.doi.org/10.1016/j.ympev.2006.03.003

 Jeremy J. Austin, E. Nicholas Arnold, Roger Bour.Was there a second adaptive radiation of giant tortoises in the Indian Ocean? Using mitochondrial DNA to investigate speciation and biogeography of Aldabrachelys (Reptilia, Testudinidae). Molecular Ecology (2003) 12, 1415–1424. doi: 10.1046/j.1365-294X.2003.01842.x